Kapitan Ameryka stara się przystosować do współczesnego świata i wciąż pracuje dla S.H.I.E.L.D.. Steve zaczyna odkrywać, że organizacja nie jest tak przejrzysta, jak się wydawało, i że istnieją w niej ukryte siły, które zagrażają światu. Głównym zagrożeniem w filmie jest Zimowy Żołnierz, tajemniczy, niezwykle niebezpieczny zabójca, który okazuje się być dawnym przyjacielem Steve'a, który został poddany praniu mózgu i cybernetycznym modyfikacjom przez HYDRĘ. Steve, wraz z Natashą Romanoff/Czarną Wdową i nowym sojusznikiem Samem Wilsonem/Falconem, odkrywa, że HYDRA, tajna nazistowska organizacja, infiltrowała S.H.I.E.L.D. od samego początku i planuje przejęcie władzy na świecie za pomocą nowoczesnych technologii i kontroli nad informacjami.
